La storia ruota attorno a Rin Okumura, un adolescente che possiede grande forza e resistenza, cresciuto da Padre Shiro Fushimoto insieme a suo fratello gemello Yukio. Poco dopo la partenza di Yukio per l'Accademia della Vera Croce, Rin scopre che lui e suo fratello sono entrambi figli di Satana mentre il loro padre adottivo è il più grande esorcista del mondo.
Assistendo alla morte di Shiro, Rin fa ciò che non avrebbe mai dovuto fare: estrarre dal suo fodero la spada Kurikara (soggiogatrice di demoni), che contiene i suoi poteri di demone. Da quel momento in poi, Rin non solo ottiene caratteristiche demoniache permanenti come zanne, orecchie appuntite e coda, ma anche il potere di bruciare tra fiamme blu che possono distruggere tutto ciò che toccano.
Al funerale di Shiro, Rin incontra Mephisto Pheles, preside dell'Accademia della Vera Croce (ramo Giapponese di un'organizzazione internazionale che protegge il mondo umano dai demoni e altre creature del mondo demoniaco), che acconsente al suo desiderio di diventare Esorcista come suo padre per vendicarsi di Satana.
Rin partecipa al corso speciale per Esorcisti, conosciuto da poche persone, e per sua sorpresa viene a sapere che suo fratello Yukio è un Esorcista veterano e sarà uno dei suoi professori.